高山生态系统中，由于低温、低氧、紫外线辐射、降雨和剧烈温度变化，以及资源频繁波动等多种胁迫，生物面临在复杂多变的环境中生存和繁衍的挑战。熊蜂属（Bombus）昆虫作为重要的高山传粉昆虫，其生存状态不仅关系到自身种群维持，也与群落中植物及其他生物互作相关。肠道微生物是熊蜂重要的共生伙伴，在营养物质利用、能量获取、免疫调节等过程中发挥作用，其组成和功能也会随宿主环境及生理状态的变化而改变。近年来，越来越多的研究关注熊蜂核心肠道菌群的组成及其生态功能，并揭示了其在宿主营养利用和健康维持中的重要作用。然而，在自然环境中，熊蜂肠道微生物组是否存在超越核心菌群的复杂群落状态，以及这些不同群落状态是否与寄生虫、病原微生物及环境压力存在潜在关联等科学问题，仍有待深入探究。

中国科学院昆明植物研究所植物繁殖进化与保护生物地理学研究组立足中国西南山地开展生物多营养级互作研究，关注熊蜂多样性、生态网络及其生态功能适应性。研究组与中国科学院微生物研究所团队合作，前期研究发现，熊蜂宿主遗传背景与肠道微生物组共同参与极端高海拔环境适应（Dong et al. mSystems, 2024）。近期，双方进一步探究熊蜂肠道微生物组的群落状态及其与寄生虫、病原体和环境的关系，该研究以熊蜂近缘种对，小雅熊蜂（Bombus lepidus）和饰带熊蜂（B. lemniscatus）为研究对象，在横断山高山草甸连续多年（2020—2023年）收集熊蜂肠道样本（图1）。通过宏基因组测序、肠道微生物群落组成分析，以及宏基因组组装、微生物基因组功能注释及抗生素耐药基因和毒力因子分析。共获得333个质量合格的宏基因组组装基因组（metagenome-assembled genomes，MAGs），其中230个具有较高完整度和较低污染度。

该研究发现，自然环境中熊蜂个体的肠道微生物群落组成存在显著差异，并非始终由典型核心菌群占据优势。基于肠道微生物群落组成及功能特征，采用Jensen–Shannon距离和PAM方法聚类，并通过CH指数确定最佳聚类数，划分了四种熊蜂肠型（enterotypes，图2）。其中，肠型I占全部样本的23%，以熊蜂核心肠道细菌（Gilliamella属、Apibacter属和Snodgrassella属）为优势类群，富集碳水化合物活性酶及氨基酸、糖类和碳水化合物代谢功能，表现出较强的营养物质代谢能力。肠型II占20%，以熊蜂短膜虫（Crithidia bombi）高度富集为特征，平均相对丰度达88.9%，核心肠道细菌显著减少，去除熊蜂短膜虫序列后仍低于肠型I，表明该肠型不仅具有独特的群落组成，也可能伴随肠道细菌群落结构和功能的改变。肠型III占22%，以非核心细菌（Hafnia属、Pantoea属和Providencia属）及原生生物（Leishmania属和Leptomonas属）等相对富集为特征，整体代谢功能较弱，表明核心菌群减少时，部分非核心微生物可能成为优势类群，并进一步改变肠道微生物群落组成及功能，但其对熊蜂健康的影响仍需进一步验证。肠型IV占35%，以伯克霍尔德菌属（Burkholderia）为优势类群，平均相对丰度达34.3%，显著富集外源化合物降解与代谢功能，并具有较高的抗生素耐药基因和毒力因子丰度。

此外，不同肠型在两种熊蜂间差异较小，而在年季间和海拔分布上存在差异。肠型I和II在较低海拔样本中常见，而肠型III和IV在较高海拔样本中的比例较高；不同年季的优势肠型也有所变化，如2020年以肠型II为主，2021年肠型IV比例较高，2022年主要为肠型III，2023年则以肠型II和III为主。这些结果表明，熊蜂肠道微生物群落具有明显的时空动态性。

值得关注的是，该研究发现仅23%的样本表现为核心菌群占优势的肠型I，其余样本则分别呈现寄生虫、机会性微生物及其他非核心微生物主导的群落状态。不同肠型在微生物组成和代谢功能上表现出明显分化，表明自然环境中熊蜂肠道微生物组具有高度复杂的群落结构和功能特征。不同类型的寄生虫、机会性微生物及外源化合物代谢相关微生物在肠型间的差异性富集，进一步证实熊蜂肠道微生物组可能与其面临的多重生物及环境压力密切相关。该研究从肠型分化及功能特征角度揭示了高山熊蜂肠道微生物组的复杂生态状态，为今后利用微生物组开展熊蜂健康监测和环境压力评估提供了全新的研究视角。

该研究结果以Enterotype signatures of multi-stressor exposure inform conservation strategies for mountain bumblebees of the subgenus Pyrobombus为题，在国际著名微生物学期刊Animal Microbiome发表。中国科学院昆明植物研究所徐鑫博士和微生物研究所曹瑞卿硕士为论文共同第一作者，昆明植物研究所王红研究员、微生物研究所吴琦研究员和高程研究员为论文共同通讯作者，昆明植物研究所任宗昕副研究员、赵延会副研究员、微生物研究所董玖红博士和朱欢欢博士研究生参与该项工作。该研究得到中国科学院战略性先导B类专项（XDB31000000）、国家自然科学基金（32401288，32322053，32271594）、云南省“彩云博士后计划”项目以及云南省作物野生近缘种现代组学重点实验室（202505AV340008）项目资助。

文章链接

图1 两种熊蜂肠道微生物群落的组成及其在不同采样地点、年份、宿主种类和海拔梯度上的肠型分布与群落差异

图2 两种熊蜂肠道微生物组的肠型划分和组成