植物的病原微生物对物种间互作、群落组成与结构，以及生态系统功能产生重要的影响。多种寄主在时空尺度发生重叠时，病原菌可能在寄主之间进行传播，其中备受关注的是以泛化取食或叮咬的昆虫为媒介进行传播的病原菌。蝇子草属植物与花药黑粉菌(Silene-Microbotryum system)之间高度特化的系统是研究寄主与病原菌互作的一个经典模式系统。花药黑粉菌是担子菌门Microbotryum的病原真菌，能专性侵染多年生的石竹科（尤其是蝇子草属）和其它少数几个科的植物。感染症状通常只在寄主植物开花时表现出来，届时花药上布满黑褐色的真菌孢子，取代了正常的花粉。此外，被感染植物的雌蕊败育，不能产生种子。花药黑粉菌主要依靠寄主植物的传粉昆虫在花期进行散布，健康植株被感染的可能性取决于感染植株在当前种群中出现的频率，即频率依赖的传播模式(frequency-dependent transmission mode)。已有研究关注单个寄主与单种病原菌之间的互作，针对多种寄主与多种病原菌互作的复杂系统鲜有研究。此外，基于全球尺度对花药黑粉菌的寄主植物（石竹科）标本调查证实，花药黑粉菌在亚洲原产地寄主植物上出现的频率极高，但过去研究集中的地理区域却是欧洲和北美。 

　　中国科学院昆明植物研究所植物多样性演化和生态适应团队王红研究组和植物多样性与基因组学团队李德铢研究组与美国阿默斯特学院的Michael E. Hood教授合作，对滇西北同域分布的蝇子草属与其传粉昆虫和花药黑粉菌的多层复杂互作（multiplex interactions）模式进行了系统研究，以揭示花药黑粉菌在多寄主群落中的特化水平，以及这种特化侵染关系与植物开花物候模式、种群感染动态和传粉昆虫之间的关联。基于核糖体ITS序列和叶绿体全基因组序列，分别构建了花药黑粉菌和蝇子草属的系统发育树，研究表明，该区域至少存在4个新发现的具有不同特化水平的花药黑粉菌支系；5种寄主植物野外种群的感染频率在种间的差异极大（0-40%）；种间的开花物候基本重叠，被同一支系的花药黑粉菌侵染的两种植物则具有高度同步的开花物候。每种植物的感染植株较其健康植株提前开花或提前达到盛花期，使得种群的感染频率在花季随着时间推移而下降。细蝇子草和栗色蝇子草的主要传粉昆虫为鳞翅目夜蛾科的类群；而掌脉蝇子草、大子蝇子草和黑花蝇子草的主要传粉昆虫为熊蜂。结合分子系统学和生态学调查，该研究提出不同支系花药黑粉菌特化水平的差异可能由寄主植物遗传分化、开花物候重叠以及传粉昆虫类群的差异等综合因素共同作用。 

　　该研究是首次对喜马拉雅-横断山区蝇子草属-传粉昆虫-花药黑粉菌互作关系研究，为这一具有百年历史的进化生态学经典研究模型提供了新的证据和研究思路，同时也为生物间多层复杂互作的研究提供了一个新的范例。研究成果以“Specificity and seasonal prevalence of anther smut disease Microbotryum on sympatric Himalayan Silene species”为题，发表在欧洲进化生物学协会主办的经典期刊Journal of Evolutionary Biology。博士研究生唐辉为论文第一作者，王红研究员和任宗昕副研究员为论文的共同通讯作者。该研究得到了中科院战略先导专项B(XDB31020000)、 NSFC-云南省联合基金项目 (U1502261)、 云南省云岭学者项目(YLXL20170001)、中科院国际人才计划 (2012T1S0006) 和美国国立卫生研究院项目 (NIGMS-R01GM122061)支持。 

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图1. 基于ITS序列构建的花药黑粉菌系统发育树 

图2. 滇西北蝇子草属-传粉者-花药黑粉菌互作示意图